Blog

Nov 02, 2023

Geosmin supprime le comportement défensif et provoque des réponses neuronales inhabituelles chez les abeilles mellifères

Rapports scientifiques volume 13,

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 3851 (2023) Citer cet article

996 accès

8 Altmétrique

Détails des métriques

La géosmine est un odorant produit par des bactéries dans un sol humide. Il s'est avéré extrêmement pertinent pour certains insectes, mais les raisons de cela ne sont pas encore entièrement comprises. Nous rapportons ici les premiers tests de l'effet de la géosmine sur les abeilles mellifères. Un test de piqûre a montré que le comportement défensif suscité par l'acétate d'isoamyle (IAA), composant de la phéromone d'alarme de l'abeille, est fortement supprimé par la géosmine. De manière surprenante, la suppression n'est cependant présente qu'à de très faibles concentrations de géosmine et disparaît à des concentrations plus élevées. Nous avons étudié les mécanismes sous-jacents au niveau des neurones récepteurs olfactifs au moyen de l'électroantennographie, trouvant que les réponses aux mélanges de géosmine et d'IAA étaient inférieures à celles de l'IAA pur, suggérant une interaction des deux composés au niveau des récepteurs olfactifs. L'imagerie calcique du lobe antennaire (LA) a révélé que les réponses neuronales à la géosmine diminuaient avec l'augmentation de la concentration, en bonne corrélation avec le comportement observé. La modélisation informatique de la transduction et du codage des odeurs dans l'AL suggère qu'une activation plus large des types de récepteurs olfactifs par la géosmine en combinaison avec une inhibition latérale pourrait conduire aux réponses croissantes et décroissantes non monotones observées à la géosmine et ainsi sous-tendre la spécificité de la réponse comportementale aux faibles concentrations de géosmine.

La géosmine est un composé à l'odeur de terre et de moisi produit par plusieurs micro-organismes de divers clades tels que les cyanobactéries, les actinobactéries (par exemple Streptomyces sp.), les protozoaires, les moisissures et les champignons1,2. Les actinobactéries (y compris Streptomyces) sont largement associées aux nids d'hyménoptères, qu'elles protègent probablement des agents pathogènes grâce à leur production naturelle d'antibiotiques3,4,5. Une étude récente a révélé que les reines des fourmis de feu ( Solenopsis invicta ) commençaient préférentiellement de nouveaux nids dans un sol riche en actinobactéries. Cette attraction a été médiée en partie par la géosmine et a entraîné un taux de survie plus élevé de la reine6. La géosmine est également écologiquement importante pour d'autres insectes, comme la mouche du vinaigre Drosophila melanogaster et le moustique Aedes aegypti. Cependant, il évoque des réponses radicalement différentes chez ces espèces. La géosmine suscite une forte aversion chez D. melanogaster, même en présence de composés attractifs7,8. Cela peut être pour éviter la ponte sur des fruits moisis et inadaptés8, ou pour offrir un meilleur contraste avec des fruits mûrs tombés, rendant ainsi la recherche plus efficace9. Dans Aé. aegypti, au contraire, la géosmine est un puissant attractif10. C'est probablement parce qu'il signale la présence d'un sol humide, dans lequel les œufs peuvent être pondus. En effet, la géosmine est également connue pour être l'un des principaux composants du Petrichor, "l'odeur de la terre mouillée"2.

Dans le premier centre cérébral de traitement olfactif des insectes, le lobe antennaire (AL), la plupart des odeurs suscitent un schéma combinatoire de réponses glomérulaires11,12. Cependant, certaines odeurs, souvent à haute pertinence biologique (par exemple les phéromones sexuelles), n'activent qu'un seul glomérule. Lorsque cette réponse est traitée indépendamment également dans les centres cérébraux supérieurs, ce qui entraîne des réponses comportementales stéréotypées, le circuit est appelé une ligne étiquetée12. Geosmin est l'un des très rares composés qui n'activent qu'un seul glomérule chez D. melanogaster et Ae. Moustiques égyptiens8,10. Chez les mouches, son traitement est en outre fonctionnellement séparé dans les centres cérébraux supérieurs, où il a priorité sur les autres signaux olfactifs pour déclencher un comportement d'évitement8.

Malgré la pertinence écologique de la géosmine chez de nombreuses espèces d'insectes, les réponses comportementales et physiologiques à cette odeur n'ont pas été étudiées auparavant chez l'abeille mellifère Apis mellifera. Ici, nous fournissons les premières données pour aborder cette question. Ce travail a été motivé par la question de savoir si la géosmine, qui est un indice olfactif des pluies estivales imminentes pour l'homme, pouvait également être un indicateur météorologique pour les abeilles mellifères13. Si tel est le cas, cela devrait moduler le comportement des abeilles, car des effets dépendants des conditions météorologiques sur un large éventail de comportements des abeilles ont été signalés, également pour les activités dans la ruche14. Les changements de comportement des butineuses semblent même anticiper les changements de temps15.

Une influence possible sur le comportement défensif a rarement été étudiée. Bien qu'il existe certaines preuves que le picotement augmente dans des conditions chaudes et humides16,17, les rapports des apidologues ne confirment pas nécessairement ces observations. Nous avons décidé d'étudier l'influence de la géosmine sur le comportement défensif dans ce contexte.

Les abeilles défendent leur colonie en piquant les intrus potentiels, un comportement qui est stimulé en présence de la phéromone d'alarme émise par les autres membres de la colonie18. Nous avons testé ce comportement en laboratoire à l'aide d'un test de piqûre bien établi19. De plus, nous avons recherché des corrélats neuronaux pour le comportement au niveau des neurones récepteurs olfactifs via l'électroantennographie et au niveau des neurones de projection du lobe antennaire via l'imagerie calcique à deux photons in vivo20 de l'activité induite par la géosmine. Enfin, nous avons utilisé un modèle de réseau neuronal de pointe pour étudier comment les réponses neuronales partiellement inhabituelles observées sont liées à la compréhension actuelle du système olfactif de l'abeille.

Le comportement de piqûre d'une dyade d'abeilles envers un mannequin rotatif noir, présenté à l'intérieur d'une arène a été suivi sous l'exposition à différents stimuli olfactifs. Dans un groupe témoin, les abeilles ont été exposées à de l'huile minérale pure. Dans ce groupe, dans 15 % des essais, au moins une des deux abeilles a montré un comportement de piqûre contre le mannequin (Fig. 1a, Film supplémentaire 1). Si les abeilles étaient exposées à la géosmine dans l'arène, aucun effet sur la fréquence du comportement de piqûre n'était observable. Si, à la place, les abeilles étaient exposées à l'acétate d'isoamyle (IAA, à une concentration de 10–1), un composé actif de la phéromone d'alarme des abeilles21, le comportement de piqûre augmentait de manière significative jusqu'à 50 % de piqûre (t(47) = 3,3, p = 0,002) comme prévu (Fig. 1b).

Une faible concentration de géosmine empêche le recrutement dans le comportement de piqûre par l'IAA. (a) Schéma du test comportemental. Une dyade d'abeilles se voyait présenter un mannequin rotatif, qu'elles pouvaient choisir de piquer ou non. Les flèches rouges indiquent les points d'entrée du flux d'air transportant les odeurs dans l'arène. (b) Fréquence des essais dans lesquels au moins une des abeilles a présenté un comportement de piqûre (n = 48 dyades d'abeilles par groupe). MO : huile minérale (contrôle du solvant) ; Geo 10−x : géosmine à concentration 10−x ; IAA 10–1 : acétate d'isoamyle à la concentration 10–1. Les groupes étiquetés avec la même lettre ne sont pas significativement différents les uns des autres (GLM, corrigé des comparaisons multiples avec une procédure FDR).

Lorsque les abeilles étaient exposées à un mélange d'IAA et d'une faible concentration de géosmine (10–6), des signes clairs d'interaction entre les deux stimuli étaient observables avec une probabilité de piqûre de 25 %, une réduction significative de la fréquence de ce comportement par rapport aux abeilles exposées uniquement à l'IAA (t(47) = 2,4, p = 0,02). Il n'y avait plus de différence significative par rapport au témoin d'huile minérale (t(47) = 1,1, p = 0,27, Fig. 1b).

Cependant, lorsque la concentration de géosmine dans le mélange était de 10–3, des picotements ont été observés dans 40 % des cas, ce qui n'était pas significativement différent du comportement des abeilles stimulées avec l'IAA seul (t(47) = 0, 6, p = 0,57). En effet, cette fréquence de piqûre était à nouveau significativement plus élevée que pour les abeilles témoins (t (47) = 2, 9, p = 0, 006), ce qui suggère que le comportement était motivé par la réponse à l'IAA dans ce cas (Fig. 1b).

Nous avons commencé à rechercher les corrélats neuronaux de l'effet comportemental de Geosmin associé à l'IAA à la périphérie du système olfactif, ciblant les neurones récepteurs olfactifs (ORN) dans les antennes. L'électroantennographie mesure un changement de tension entre les électrodes à chaque extrémité de l'antenne en réponse à une exposition à une odeur. Ce signal, un enregistrement de potentiel de champ local, a une amplitude proportionnelle à la somme de l'activité suscitée dans tous les ORN. Dans notre expérience, des antennes d'abeilles mellifères (n = 24) ont été exposées à Geosmin à 4 concentrations variant de façon logarithmique de 10–6 à 10–3, à deux concentrations d'IAA : 10–3 et 10–1, et à des mélanges des deux odeurs à toutes ces concentrations. Un exemple des signaux obtenus à partir d'une seule abeille en réponse aux différents stimuli est illustré à la Fig. 2a. Cependant, l'ampleur de ces signaux est influencée par un certain nombre de facteurs : l'âge et l'état de l'animal, la conductivité de l'électrode, le placement de l'électrode à proximité d'ORN particuliers, le placement du sol et d'autres facteurs. Afin de contrôler toute différence interindividuelle dans les amplitudes de réponse, la réponse de chaque abeille a d'abord été normalisée à chaque concentration d'IAA seul (0, 10–3, 10–1), puis les moyennes pour toutes les abeilles ont été calculées et les analyses statistiques ont été effectuées pour des mesures répétées des réponses EAG (test de Friedman suivi des comparaisons multiples de Dunn). Pour mettre en évidence les différences statistiques entre les moyennes normalisées, nous montrons en outre les données brutes pour chaque abeille dans la Fig. 1 supplémentaire.

Réponses des neurones récepteurs olfactifs. ( a ) Exemple de courbes de réponses EAG d'une seule abeille à toutes les odeurs et combinaisons. La ligne noire sous l'enregistrement indique la présence du stimulus (2 s). ( b ) Moyenne de l'amplitude de réponse normalisée (± SEM) à différentes concentrations de géosmine. ( c ) Moyenne de l'amplitude de réponse normalisée (± SEM) à différentes concentrations de géosmine combinées à IAA 10–3. ( d ) Moyenne de l'amplitude de réponse normalisée (± SEM) à différentes concentrations de géosmine combinées à IAA 10–1. IAA 10-x : Acétate d'isoamyle 10-x (vol/vol); Géo 10-x : Géosmin 10-x (vol/vol) ; Les statistiques proviennent d'un test de Friedman suivi de comparaisons multiples de Dunn avec le contrôle, IAA3 et IAA1, en B, C, D respectivement : ****p < 0,0001 ; ***p < 0,001 ; **p < 0,01 ; *p < 0,05. Les réponses d'amplitude individuelles de toutes les abeilles testées (n = 24) sont représentées dans la Fig. 1 supplémentaire.

Les résultats ont montré une réponse significativement différente du témoin d'huile minérale à une concentration de géosmine de 10–4 ou plus. Les signaux ont suivi l'augmentation d'amplitude exponentielle typique en réponse à des concentrations croissantes (Fig. 2b, Fig. 1d supplémentaire). Les réponses aux plus faibles concentrations de géosmine (10-5 et 10-6) n'étaient pas significativement différentes du contrôle, probablement parce que la différence de signal était inférieure à la limite de résolution de cette méthode. Pourtant, pour une concentration de 10–5 de géosmine, une nette tendance à augmenter l'amplitude peut être observée dans la plupart des cas (Fig. 2a, b, Supplémentaire Fig. 1a, d).

La stimulation avec l'IAA à une concentration de 10–3 induit une forte réponse (Fig. 2a), qui semble réduite en présence de Geosmin 10–6 bien que l'effet ne soit pas significatif (Fig. 2c, Suppl. Fig. 1b,e). Avec Geosmin à des concentrations de 10–4 ou plus, les signaux en réponse aux mélanges ont été significativement augmentés par rapport à la stimulation par IAA uniquement (Fig. 2c, Supplémentaires Fig. 1b, e). Lorsque les antennes ont été exposées à des mélanges avec de l'IAA à une concentration de 10–1, les signaux ont montré une réduction lorsqu'une concentration de Geosmin de 10–5 était présente et dans ce cas, la différence était significative par rapport à l'IAA (p = 0,01, Fig. 2d, Fig. 1c, f supplémentaires). Cette différence peut être mieux appréciée dans la Fig. 1c supplémentaire, où les réponses individuelles sont illustrées. Ici, 75 % des abeilles (18 sur 24) affichent une réponse réduite en présence de Geosmin à une concentration de 10–5 par rapport à l'IAA pur à une concentration de 10–1 (individus représentés par des lignes bleues).

Les résultats ont montré que pour la concentration d'IAA testée sur le plan comportemental (10–1), les amplitudes de réponse aux mélanges étaient inférieures à la somme des réponses aux composés individuels (lignes pointillées vertes dans la Fig. 1f supplémentaire). Dans le cas d'une concentration de géosmine de 10–5, nous constatons que cette suppression se traduit par une réduction significative de la réponse par rapport à l'IAA pur. Cependant, pour la concentration de géosmine testée sur le plan comportemental, la différence n'était pas significative. Cela pourrait être en partie dû au seuil de détectabilité imposé par la méthode, c'est-à-dire que la stimulation avec la géosmine seule aux concentrations les plus faibles n'a pas évoqué de signal de réponse détectable (Fig. 2b), et de la même manière, lorsqu'elle est combinée avec l'IAA 10–1 (concentration comportementale testée), la géosmine 10–6 n'a pas eu d'effet significatif (Fig. 2d). De plus, l'effet observé de la concentration de 10–5 de géosmine dans l'EAG correspond à l'effet observé pour la concentration de 10–6 de géosmine dans les réponses comportementales, suggérant une possible corrélation des réponses des ORN avec le phénomène observé au niveau comportemental. Cependant, si les effets comportementaux ont déjà été causés au niveau du récepteur, cette interaction devrait également se manifester lors de la suite de la transduction du signal jusqu'au lobe antennaire.

Pour retracer l'activité induite par les odeurs à travers le niveau de traitement suivant, nous avons effectué une imagerie calcique des neurones de projection dans les lobes antennaires des abeilles. Ces neurones transmettent les informations des AL aux centres cérébraux d'ordre supérieur. Des expériences d'imagerie ont été réalisées sur 14 abeilles exposées aux mêmes odeurs aux mêmes concentrations que dans le test comportemental. Le changement de fluorescence induit par le stimulus olfactif a été enregistré dans 19 glomérules (Fig. 2 supplémentaire). En moyenne sur la période de stimulation de 3 s, ces signaux glomérulaires ont montré des schémas de réponse hautement stéréotypés parmi les abeilles (la figure 3c montre le mélange de géosmine IAA à titre d'exemple).

Réponses glomérulaires. ( a ) Courbes de réponse glomérulaire moyennes à la géosmine pure à deux concentrations différentes, 10–6 et 10–3, et à trois composés d'odeur florale; 1-nonanol, acétophénone et 3-hexanol à une concentration de 5∙10–3 pour 19 glomérules (Fig. 2a supplémentaire) en moyenne sur tous les glomérules identifiés chez 14 abeilles. La stimulation olfactive a commencé après 3 s et a duré 3 s, marquée par des lignes blanches en pointillés. Le code couleur correspond au changement de fluorescence induit par le calcium en %. Les différences entre les réponses à Geosmin 10–6 et 10–3 étaient significatives pour le glomérule 19 (t(2) = -12,1, p = 0,013) et le glomérule 36 (t(13) = -2,2, p = 0,047) (b) Courbes moyennes de réponse glomérulaire à la phéromone d'alarme acétate d'isoamyle (IAA) à une concentration de 10–1 et à des mélanges de IAA avec les 2 concentrations de géosmine. L'échelle de couleurs est différente, compte tenu des réponses plus fortes à 10–1 IAA. Les différences entre les réponses à l'IAA pur et à l'IAA + Geosmin 10–6 sont significatives pour le glomérule 49 (t(13) = -2,6, p = 0,043) et le glomérule 52 (t(6) = -3,3, p = 0,02), entre l'IAA et l'IAA + Geosmin 10–3 pour le glomérule 43 (t(6) = -3,3, p = 0,0 2), et entre IAA + Geosmin 10–6 et IAA + Geosmin 10–3 pour le glomérule 52 (t(6) = 3,2, p = 0,028). ( c ) Amplitudes de réponse glomérulaire moyennes dans le temps au mélange d'IAA et de 10–6 géosmine chez chaque abeille, montrant la stéréotypie de la réponse. Le gris représente les cas dans lesquels les glomérules n'étaient pas clairement identifiés.

Les courbes de réponse temporelle moyenne montrent les réponses très différentes à 4 odeurs pures (Fig. 3a) : Geosmin aux deux mêmes concentrations que celles utilisées dans les tests comportementaux, 10–6 et 10–3 dans l'huile minérale, et les trois odeurs florales 1-nonanol, acétophénone et 3-hexanol, le tout à une concentration de 5∙10–3 dans l'huile minérale. La géosmine à la concentration 10–6 provoque des réponses dans divers glomérules, le spectre s'avère être plus large que ceux de l'odeur florale. Il montre des réponses excitatrices toniques dans 3 glomérules (19, 28, 36), des réponses excitatrices phasiques dans 4 autres (25, 29, 35, 49) et une inhibition dans au moins 3 glomérules (42, 48, 60), tandis que les odeurs florales provoquent des réponses comparables dans seulement 4 glomérules. Étonnamment, les réponses à la géosmine disparaissent presque complètement à la concentration 1000 fois plus élevée de 10–3, ce qui suggère une dépendance à la concentration non monotone dans le modèle de réponse du neurone de projection (PN). Les différences entre Geosmin 10–6 et 10–3 sont significatives pour le glomérule 19 (t(2) = − 12,1, p = 0,013) et le glomérule 36 (t(13) = − 2,2, p = 0,047). Les valeurs moyennes suggèrent également une différence dans le glomérule 28, mais en raison de la forte fluctuation entre les sujets, l'effet n'est pas significatif (t(13) = − 1,5, p = 0,17).

Ensuite, les abeilles ont été stimulées avec le composé de phéromone d'alarme IAA à nouveau à la même concentration que dans l'expérience comportementale de 10–1, qui est au moins 20 fois plus élevée que les autres stimuli et suscite par conséquent des réponses beaucoup plus fortes. En plus de l'IAA, ses mélanges avec la géosmine ont également été testés. De manière notable, tous les glomérules répondant à l'IAA semblent également répondre à la géosmine. Toujours dans les mélanges, les apports de géosmine sont bien visibles à une concentration de 10–6 mais disparaissent presque complètement à une concentration de 10–3. Les différences entre IAA pur et IAA + Geosmin 10–6 sont significatives pour le glomérule 49 (t(13) = -2,6, p = 0,043) et le glomérule 52 (t(6) = − 3,3, p = 0,02). Les valeurs moyennes suggèrent également une différence dans le glomérule 19, mais le glomérule n'est clairement identifié que chez trois abeilles (Fig. 3c), donc l'effet n'est pas significatif (t(2) = − 2,5, p = 0,14). Ces différences disparaissent pour le mélange IAA + Geosmin 10–3. La réponse à ce mélange est significativement différente de la réponse à l'IAA pur pour le glomérule 43 (t(6) = − 3,3, p = 0,02). Les réponses à IAA + Geosmin 10–6 et IAA + Geosmin 10–3 diffèrent significativement pour le glomérule 52 (t(6) = 3,2, p = 0,028).

Une interaction significative entre la géosmine et l'IAA n'a pas été détectable et les réponses au mélange semblent être précisément la somme des réponses des composés individuels. Par conséquent, nous n'avons pas pu confirmer directement l'interaction entre les deux odeurs au niveau des antennes ou dans le LA. Cependant, nous ne pouvions pas non plus exclure de telles interactions puisque seulement 12 % de tous les glomérules étaient optiquement accessibles. En ne considérant que les signaux PN mesurés, les preuves indiquent jusqu'à présent des interactions entre l'IAA et la géosmine se produisant uniquement dans les centres cérébraux de niveau supérieur tels que le corps du champignon (MB) ou la corne latérale (LH).

Bien qu'il soit bien connu que les réponses des PN en fonction du temps sont complexes et non monotones et que la réponse des PN individuels en fonction de la concentration peut augmenter ou diminuer22, il semble inhabituel que les réponses phasiques à la géosmine dans tous les glomérules observés semblent diminuer pour des concentrations plus élevées et disparaissent pratiquement pour une concentration de 10–3. Nous avons construit un modèle informatique de réseau de neurones à pointes du système olfactif précoce des abeilles afin de déterminer si cela et nos autres observations sont compatibles avec notre compréhension actuelle du système. Le modèle s'appuie sur des travaux antérieurs23,24 et décrit des récepteurs olfactifs avec un processus de liaison et d'activation en deux étapes25. Les récepteurs olfactifs excitent alors les neurones récepteurs olfactifs (ORN), qui à leur tour excitent les neurones de projection (PN) et les neurones locaux (LN) dans le lobe antennaire. Tous les ORN avec le même projet de type de récepteur vers le même glomérule26. Les LN inhibent les PN et les LN dans tous les autres glomérules. Le circuit est illustré sur la figure 4a. Le modèle a 160 types de récepteurs et donc des glomérules, et 5 PN et 25 LN par glomérule, reflétant les meilleures estimations actuelles. Nous avons simulé 60 ORN de chaque type, ce qui signifie que chaque ORN simulé représente environ 10 ORN dans la réalité. De plus amples détails sont donnés dans les méthodes. La figure 4c montre un exemple de trace de données à partir des simulations. Les odeurs ont été introduites comme un changement progressif de zéro à une concentration constante pendant 3 s (barre grise), puis ramenées à 0. L'activation de l'OR commence immédiatement après l'apparition de l'odeur, puis conduit à un pic dans les ORN, suivi avec un retard à peine perceptible par les pointes PN et LN. On peut distinguer un indice de l'adaptation du taux de pointe dans l'exemple ORN et LN, mais cela devient plus prononcé pour des taux de pointe plus élevés. Les PN n'ont pas d'adaptation du taux de pointe dans ce modèle.

Modèle informatique. (a) Schéma de circuit du modèle. Les ORN excitent les PN et les LN dans l'AL en fonction de leur type de récepteur (couleurs). Les LN reçoivent également une excitation des PN dans le même glomérule. Les LN inhibent les PN et les LN dans tous les autres glomérules mais pas dans les leurs. (b) Réponse des ORN à différents mélanges des odeurs "IAA" et "Geosmin". (c) Exemple de données pour une réponse olfactive typique. La barre dans le panneau supérieur indique l'exposition aux odeurs. Pour les ORN, les PN et les LN, la trace d'un exemple de neurone arbitraire connecté au glomérule le plus réactif est montrée. Des pointes ont été ajoutées aux traces de potentiel de membrane LIF sous forme de lignes verticales pour plus de clarté. ( d ) Réponses moyennes dans le temps des PN (fonction de densité de pointe SDF) dans le glomérule le plus réactif en réponse à 100 odeurs simulées différentes présentées pendant 3 s chacune et à différentes concentrations. ( e ) Cartes thermiques illustrant l'activité moyenne de PN dans chacun des glomérules en réponse à "Geosmin", "IAA" et aux mélanges des deux odeurs.

En inspectant les enregistrements EAG et les résultats d'imagerie PN, nous avons émis l'hypothèse que les réponses déclinantes inhabituelles dans tous les glomérules observés pour des concentrations plus élevées de Geosmin pourraient être dues à l'inhibition locale médiée par les LN dans l'AL. De plus, le comportement non monotone n'a pas été largement rapporté, nous avons donc pensé que Geosmin devait avoir une propriété particulière qui le rend sensible à une inhibition excessive. Nous avons exploré les propriétés des réponses olfactives, y compris la sensibilité (η dans le modèle OR), l'étendue de la réponse à travers les types de récepteurs (σ dans le modèle OR) et l'activation (k2 dans le modèle OR). Nous avons constaté que l'ampleur de la réponse était le facteur décisif conduisant à des relations réponse-concentration non monotones dans le PN. La figure 4d illustre ce résultat. Nous avons généré 98 odeurs avec une distribution aléatoire des propriétés de réponse et deux avec des propriétés plus spécifiques, une odeur qui avait un profil de réponse très large, que nous identifions avec Geosmin, et une odeur qui avait un profil de largeur moyenne mais une activation très élevée que nous identifions avec IAA. Comme on peut le voir sur la figure 4d, "Geosmin" montre une réponse non monotone en fonction de la concentration tandis que "IAA" est essentiellement monotone. L'échantillon aléatoire d'autres odeurs diffèrent dans leur comportement mais ont dans la majorité des courbes de réponse sigmoïdes typiques et croissantes. Nous avons constaté que la monotonicité (voir "Méthodes" pour une définition formelle) ou son absence de réponses olfactives est fortement corrélée à la largeur du profil olfactif (Figs. 3, 4, 5, 6 supplémentaires). L'intuition derrière le comportement non monotone pour les odeurs avec des réponses inhabituellement larges est qu'avec une concentration croissante, plus de types OR sont activés, augmentant le nombre de glomérules impliqués et donc l'inhibition globale en plus de l'augmentation de l'inhibition due à l'activation accrue des types OR qui sont déjà actifs. Dans le même temps, l'excitation de chaque glomérule n'augmente qu'en fonction de la courbe de réponse sigmoïde du type OR correspondant. Lorsque le profil de réponse est large, les augmentations combinées de l'inhibition peuvent l'emporter sur l'augmentation de l'excitation et la réponse PN globale diminue. Pour les profils de réponse plus étroits, l'excès d'inhibition des types OR nouvellement recrutés est moindre et la réponse PN continue d'augmenter.

Nous nous sommes ensuite demandé si nous pouvions également reproduire les interactions observées de la géosmine et de l'IAA dans les données EAG (Fig. 2). Ici, nous avons interprété le nombre total de pics ORN dans tous les types de RO comme un proxy raisonnable d'une mesure EAG et avons estimé que les interactions étaient probablement dues à des effets de mélange syntopique au niveau des récepteurs. Dans cette optique, Geosmin entraînerait une inhibition des réponses IAA sur l'antenne si son activation était inférieure à celle de l'IAA. Nous avons donc fixé le taux d'activation k2 de « Geosmin » inférieur à celui de « IAA » et avons généré des comptages de pointes d'ORN pour les mélanges de « Geosmin » et « IAA ». Grâce à une exploration manuelle, nous avons constaté que pour une relation d'environ 1: 3 (k2Geo = 0, 03 kHz, k2IAA = 0, 1 kHz), les réponses présentaient des effets de suppression qui montraient des points communs avec les observations expérimentales (Figs. 2b – d, 4b). La relation quantitative exacte à différents rapports de concentration dépend, en plus du rapport k2, également du chevauchement des profils d'activation OR "Geosmin" et "IAA". Nous avons testé cela en générant "Geosmin" et "IAA" en tant que profils de réponse gaussiens avec une distance spécifique entre leurs maxima. Pour les petites distances (grand chevauchement), la suppression syntopique des réponses IAA domine, et pour les grandes distances (petit chevauchement), les réponses sont plus additives (Fig. 7 supplémentaire). Bien que le modèle reproduise en principe la suppression des réponses IAA par la géosmine, nous n'avons pas été en mesure de reproduire pleinement les réponses plus ou moins constantes observées sur la figure 2d avec ce schéma et sans perdre la correspondance entre le comportement du modèle et les expériences au niveau de l'AL (voir ci-dessus). Il est cependant probable qu'avec d'autres moyens de générer des profils de réponse qui se chevauchent ou, en fait, autres que les profils de réponse gaussiens, les observations expérimentales pourraient être reproduites plus étroitement.

Enfin, nous avons demandé si les odeurs "Geosmin" et "IAA" générées pour reproduire le comportement non monotone des PN et les propriétés de réponse sous-additives dans l'EAG produiraient des réponses PN similaires aux données d'imagerie calcique de l'activité PN dans l'AL. La figure 4e montre les schémas de réponse simulés des PN en réponse à Geosmin à 10–6, 10–3 (comparer la Fig. 3a), à l'IAA à 10–1 et aux mélanges d'IAA à 10–1 et de Geosmin à 10–6 et 10–3 (comparer la Fig. 3b). Dans l'ensemble, les réponses ressemblent aux données expérimentales avec une réponse modérée à "Geosmin" 10–6, qui disparaît essentiellement à 10–3. Dans les mélanges, l'ajout de "Geosmin" 10–6 à IAA 10–1 n'a presque aucun effet visible tandis que l'ajout de "Geosmin" 10–3 semble affiner quelque peu le profil de réponse, où les glomérules fortement activés par "IAA" et "geosmin" deviennent encore plus activés, et les glomérules faiblement activés sont légèrement déprimés, probablement en raison d'une inhibition globale supplémentaire par les LN. Par inspection visuelle, des effets similaires semblent être présents dans les données expérimentales (Fig. 3b), mais nous n'avons pas identifié d'effets statistiquement significatifs.

Si la défense de la colonie est d'une importance cruciale pour les abeilles, elle est également très coûteuse. Leur dard barbelé reste incrusté dans des matériaux élastiques et se détache de l'abdomen lorsque l'abeille s'éloigne. Ainsi, la décision de répondre à la phéromone d'alarme par des piqûres devrait être strictement réglementée pour éviter des pertes inutiles de main-d'œuvre. Il existe plusieurs preuves que c'est bien le cas : la réactivité de la phéromone d'alarme diminue lorsque sa concentration est trop élevée27, lorsque la taille du groupe augmente28 et en présence de composés appétissants19. Ces indices supplémentaires peuvent indiquer aux abeilles que la menace est déjà prise en charge ou que ce n'est pas le bon contexte pour une réponse défensive. Ici, nous rapportons encore un autre exemple d'une telle suppression de la réponse des phéromones d'alarme, provoquée par la présence de géosmine (Fig. 1). Curieusement, nous avons testé les abeilles avec 2 concentrations de géosmine et n'avons trouvé cet effet inhibiteur qu'en utilisant la plus faible. Des effets dépendants de la concentration des odeurs sur le comportement ont été signalés auparavant, par exemple, les fourmis tisserandes présentent une série de comportements lorsqu'elles s'approchent (et perçoivent ainsi une augmentation de la concentration) d'une source libérant du 1-hexanol, un composant de leur propre phéromone d'alarme29. Récemment, des réponses comportementales non monotones à l'IAA lui-même ont été rapportées chez les abeilles mellifères27. Plus précisément, la fréquence de piqûre des abeilles individuelles testées dans le même test comportemental augmentait avec la concentration d'IAA jusqu'à 2,5 ∙ 10–1, mais retombait ensuite lorsque des concentrations plus élevées étaient utilisées. En plus du fort chevauchement observé entre les glomérules activés par la géosmine et l'IAA, une hypothèse pourrait être que l'activation additive par la géosmine déplacerait la réponse comportementale vers la plage décroissante de cette courbe dose-réponse de l'IAA. Bien que cette hypothèse doive être testée plus avant, nous la trouvons peu probable puisque la diminution du comportement de piqûre n'apparaît qu'à des concentrations très élevées d'IAA, nécessitant vraisemblablement des activations beaucoup plus fortes que celles enregistrées ici.

Une modulation similaire du comportement défensif, par laquelle la réactivité piquante à la phéromone d'alarme était réduite par l'ajout d'une autre odeur, a été observée précédemment19. Cet effet était spécifique aux composés floraux à valeur appétissante. La géosmine signale-t-elle de la nourriture pour les abeilles? Cette hypothèse pourrait être testée en mesurant la fréquence d'extension spontanée de la trompe en réponse à ce composé dans une future étude19. Des bactéries Streptomyces ont été trouvées dans les fleurs et peuvent protéger les abeilles contre les agents pathogènes30. Alors que la grande majorité des espèces de Streptomyces peuvent produire de la géosmine31, la détection réelle de géosmine dans le bouquet floral n'a cependant été rapportée que chez quelques espèces de cactus32. Reste donc à vérifier si ce composé pourrait attirer les abeilles vers les fleurs et ainsi participer directement à la médiation des interactions mutuelles. Une autre possibilité intéressante serait que la géosmine, bien qu'elle ne soit pas spécifiquement présente dans les fleurs, signale une augmentation générale de la disponibilité du nectar : en effet, la production de nectar augmente après la pluie33 lorsque la géosmine est également libérée par les bactéries du sol. La présence de géosmine pourrait ainsi déclencher des réponses de butinage chez les abeilles, tout comme les composés floraux appétitifs.

La géosmine est un composé écologiquement pertinent qui provoque une attraction ou une répulsion chez un certain nombre d'espèces d'arthropodes, notamment les mouches7,8, les moustiques5 et les collemboles34. Bien que sa fonction écologique reste mystérieuse dans le cas des abeilles mellifères, nos données suggèrent qu'elle pourrait être tout aussi pertinente pour cet important pollinisateur et mérite d'être étudiée plus avant.

Les résultats de l'électroantennographie suggèrent que la dépendance non monotone à la concentration du comportement ne provient pas d'une sensibilité anormale des récepteurs à la géosmine, car l'amplitude de l'EAG montre une courbe dose-réponse croissante typique pour les stimuli avec l'odeur pure (Fig. 2b). Cependant, étant donné qu'un effet comportemental n'a été observé qu'aux mélanges entre la géosmine et l'IAA, les interactions potentielles entre ces deux stimuli sont les plus intéressantes. En effet, par rapport à une somme linéaire prévisible des amplitudes de réponse d'odeur pure35, l'amplitude de réponse au mélange binaire ne montre pas cette nette augmentation avec la concentration. Le mélange de géosmine avec une faible concentration d'IAA montre une tendance à une augmentation réduite du signal avec l'augmentation de la concentration de géosmine (Fig. 2c). Pour la concentration élevée en IAA (Fig. 2d), l'effet devient significatif : l'ajout de géosmine 10–5 provoque une diminution significative du signal, et l'augmentation significative attendue n'est observable qu'à partir d'une concentration en géosmine de 10–3. Des courbes dose-réponse dans lesquelles une concentration plus élevée ne produit pas nécessairement une augmentation de l'amplitude de la réponse ont été observées précédemment dans les mesures de l'EAG chez les abeilles mellifères, et il s'agissait également de réponses à des mélanges d'odeurs36.

Une interaction de la géosmine et de l'IAA est en ligne avec le signal comportemental, où l'effet de la géosmine sur la piqûre induite par l'IAA était significatif pour la géosmine 10–6 mais a disparu pour la géosmine 10–3.

Le mécanisme sous-jacent de cette interaction pourrait être le masquage de l'IAA par la géosmine au niveau des récepteurs, un effet qui a été rapporté37. Fait intéressant, dans ce travail, c'est l'IAA qui a été identifié comme un puissant agent masquant, mais il a également été démontré qu'il peut être masqué par certaines odeurs37. Une exigence pour le masquage est la sensibilité des récepteurs aux deux odeurs. Le signal EAG étant la somme de l'activité dans une grande partie des 60.000 ORN, ne permet pas d'identifier clairement les mécanismes de masquage limités à une petite fraction des ORN. Pour mieux comprendre les interactions potentielles, nous avons effectué une imagerie calcique des réponses olfactives au niveau du lobe antennaire.

Une exigence d'une interaction entre les deux odeurs a été confirmée par les cartes de réponse des neurones de projection glomérulaire. Bien que seul un sous-ensemble de 19 glomérules sur 160 (Fig. 1 supplémentaire) ait pu être identifié de manière cohérente chez divers sujets, tous les glomérules activés par l'IAA se sont avérés également activés par la géosmine 10–6 (Fig. 3).

Une autre découverte surprenante de l'imagerie calcique était une dépendance non monotone des réponses des neurones de projection à la concentration de géosmine (Fig. 3a, b). En utilisant les mêmes concentrations que dans les études comportementales, les réponses larges et fortes à la géosmine 10–6 ont presque complètement disparu pendant 10–3. Cela correspond à nouveau aux données comportementales. Cependant, une telle dépendance à la concentration non monotone semble être très rare. Au niveau du lobe antennaire, elle n'était pas signalée chez les abeilles auparavant. Un travail chez les papillons de nuit montre de telles réponses aux composants phéromones à partir d'enregistrements électrophysiologiques dans le LA, le type de neurones reste cependant indéterminé38. Au niveau de l'entrée du corps du champignon de l'abeille, les boutons PN ont montré des dépendances à la concentration très variables39, des augmentations et des diminutions monotones ainsi que des changements non monotones. Les auteurs ont suggéré une inhibition au niveau des boutons. Un autre travail chez les papillons de nuit n'a trouvé que des augmentations monotones au niveau de l'AL dans les dendrites PN mais au niveau des somates PN également des réponses non monotones40. Le mécanisme sous-jacent suggéré était l'inhibition post-synaptique. En plus de ces deux positions auxquelles l'inhibition pourrait créer un tel changement dans la dépendance à la concentration, nos données suggèrent maintenant que l'inhibition dans le lobe antennaire pourrait également avoir un effet.

L'imagerie de la réponse aux mélanges d'IAA et de géosmine a confirmé la dépendance non monotone de la concentration de géosmine également dans cette condition. Cependant, une interaction de l'IAA et de la géosmine n'a pas été observée dans le sous-ensemble imagé de glomérules, les mélanges ont provoqué une réponse qui semble être la somme exacte des réponses olfactives pures des deux composés (Fig. 3b). Cela suggère deux scénarios possibles : soit les interactions varient selon les glomérules et ne sont pas visibles dans le sous-ensemble que nous avons pu imager, soit nos observations sur le signal EAG ne sont pas dues à une interaction des ORN, et les interactions ne se produisent pas non plus au niveau du lobe antennaire où les odeurs sont identifiées, mais plutôt dans les centres cérébraux supérieurs tels que le corps du champignon et la corne latérale où la valence des odeurs est extraite41.

Un dernier résultat important de l'imagerie calcique est l'observation d'une large carte de réponse que suscite la géosmine, ce qui prouve un codage combinatoire de cette odeur contrairement aux résultats chez les mouches des fruits8 et les moustiques10 où la réponse était limitée à un seul glomérule, ce qui correspond au mécanisme de codage complémentaire d'une lignée marquée42. Des études sur l'évolution des récepteurs olfactifs suggèrent en effet qu'une variation des modes de codage est probable entre les espèces43. La largeur du spectre des récepteurs activés par la géosmine semble en effet plus large que ceux des odeurs florales qui ont été imagées en comparaison (Fig. 3a). Cette observation s'est avérée cruciale pour la tentative suivante d'étudier comment la dépendance à la concentration inversée pourrait résulter du traitement des signaux d'entrée réguliers dans le réseau du lobe antennaire.

Les résultats déroutants d'une dépendance inverse à la concentration de la réponse de la géosmine dans les neurones de sortie du lobe antennaire, ainsi que l'interaction entre la géosmine et l'IAA au niveau des neurones récepteurs olfactifs, ont été contextualisés à l'aide d'un modèle informatique des neurones récepteurs olfactifs et de l'AL. Nous avons démontré qu'un tel modèle de réponse peut survenir en raison des propriétés spécifiques des réponses des récepteurs et d'un équilibre spécifique de couplage excitateur-inhibiteur dans l'AL. La persistance de certaines réponses phasiques faibles à la concentration plus élevée de géosmine suggère que l'inhibition plutôt que la disparition de la commande excitatrice est responsable du changement de signal. Ceci est reproduit par le modèle dans lequel les réponses phasiques faibles restent à des concentrations plus élevées car l'inhibition des PN des interneurones locaux arrive toujours un peu plus tard que l'excitation directe des neurones sensoriels. La réponse presque nulle de la géosmine pour des concentrations plus importantes peut à première vue être surprenante car en même temps, d'autres odorants ont des profils de réponse parfaitement normaux avec des réponses croissantes ou saturantes avec une concentration croissante et le schéma des connexions inhibitrices est bien sûr une propriété du circuit, indépendante de l'odeur. Avec notre modèle informatique, nous avons montré que contrairement aux attentes intuitives, le même circuit inhibiteur peut conduire à des comportements de réponse qualitativement différents en fonction de l'étendue, de la sensibilité et de l'activation de l'ensemble des ORN en réponse à différents odorants. Comme illustré dans les Figs supplémentaires. 3, 4, 5, selon l'étendue de l'activation à travers le réservoir de récepteurs, les profils de réponse PN en fonction de l'augmentation de la concentration peuvent passer d'une augmentation monotone à une augmentation-diminution et, dans le cas extrême, à disparaître. Ce résultat et le réglage de concentration inhabituel observé de la réponse de la géosmine suggèrent que, contrairement à d'autres insectes, les réponses de la géosmine chez les abeilles sont en effet plus larges par rapport aux autres odeurs.

La littérature suggère que les interactions olfactives se produisent à différents niveaux du système olfactif. Au niveau des récepteurs, les odorants peuvent provoquer des réponses inhibitrices. Mélangé à une composante excitatrice, une suppression de cette dernière a été observée37. Cela modifie non seulement l'amplitude de la réponse ORN, mais également la dynamique de la réponse, ce qui affecte probablement non seulement la perception de l'intensité de l'odeur, mais également la perception de l'identité de l'odeur44. Ces effets sont spécifiques aux récepteurs individuels et apparaîtraient dans un signal EAG comme une petite réduction de la réponse neuronale additionnée à un mélange par rapport à la somme des réponses aux composants individuels, comme observé dans nos expériences.

Au niveau des neurones de projection, l'effet de suppression du mélange est couramment observé, c'est-à-dire que la réponse glomérulaire à un mélange est inférieure à celle de sa composante la plus forte45. Chez les abeilles mellifères, les deux voies AL distinctes se sont avérées répondre différemment aux mélanges d'odeurs. Alors que les neurones de projection du tractus médian (m-PN) étaient dominés par le composé le plus efficace, les neurones de projection du tractus latéral (l-PN), qui ont été imagés dans nos expériences, ont souvent montré des réponses supprimées aux mélanges46. Le rôle de l'interneurone inhibiteur local dans cette interaction a été démontré chez la drosophile par l'administration de picrotoxine, un antagoniste des récepteurs de type GABAA, qui a éliminé la suppression du mélange au niveau PN47. La modélisation informatique a confirmé que l'occultation et le blocage d'une réponse olfactive par une autre résulte probablement d'une inhibition latérale chez l'abeille AL48. Les simulations suggèrent également que les mélanges permettent un codage olfactif plus rapide et plus fiable, ce qui pourrait être l'une des raisons pour lesquelles les animaux utilisent souvent des mélanges dans la signalisation chimique24.

Chez les papillons de nuit, des effets complémentaires ont également été observés. Un mélange bioactif a fortement activé un glomérule supplémentaire, insensible aux composants uniques49. Que cet effet synergique se produise au niveau des récepteurs ou du réseau AL reste une question ouverte.

D'autres études ont montré que le traitement des informations liées au mélange dans l'AL n'est pas uniforme à travers les glomérules, ce qui pourrait offrir une explication possible au manque de preuves dans nos données PN, et suggèrent qu'une intégration finale des informations sur le mélange peut se produire dans les centres cérébraux d'ordre supérieur50.

Le rôle de la valence des odeurs dans les interactions de mélange a été étudié chez la drosophile. Des mélanges d'odeurs avec des valences opposées ont suscité une forte inhibition dans les glomérules sensibles à l'attractif. La manipulation d'ORN uniques par silence et activation optogénétique a révélé une diaphonie spécifique au glomérule entre les circuits sensibles à l'attractif et au répulsif. Cette inhibition latérale sélective s'est avérée cruciale dans le traitement des informations sensorielles contradictoires51.

Pris ensemble, ces travaux brossent un tableau similaire à celui que nous tirons de nos données, à savoir que l'interaction au sein des mélanges d'odeurs n'a pas de point d'interaction spécifique, mais est un effet qui est généré, amplifié et déchiffré au cours des différentes étapes de traitement dans le système olfactif de l'insecte.

Des expériences comportementales ont montré que le comportement de piqûre provoqué par l'IAA est fortement réduit par Geosmin, mais seulement à une faible concentration de 10–6, à une concentration accrue de 10–3, l'effet disparaît entièrement. Un test d'interaction entre les deux odeurs au niveau des antennes montre un résultat compatible : on constate une réduction significative du signal de réponse global à l'IAA + Geo 10–5 par rapport à l'IAA pur, à des concentrations accrues de géosmine l'effet disparaît. Le fait que l'effet comportemental et les réponses PN soient déjà détectés à des concentrations de géosmine de 10–6, pour lesquelles les antennes n'ont pas montré d'EAG mesurable, montre à quel point il est difficile de comparer les concentrations entre les expériences52. Les concentrations ne peuvent être mesurées qu'en termes de dilutions de la source d'odeur, car les quantités de géosmine arrivant aux antennes sont bien inférieures à la limite de détection de tout appareil. Étant donné que la distribution des odeurs dans les configurations expérimentales pour l'imagerie in vivo et les mesures EAG sont très différentes, des scénarios comparables ne sont pas indiqués par la même dilution mais plutôt par des tailles d'effet similaires. Alors qu'une concentration de 10–6 géosmine ne provoque pas de signal EAG au-dessus du seuil, elle évoque des réponses claires dans l'imagerie et le comportement du calcium, suggérant une concentration «efficace» inférieure dans l'EAG.

Les expériences d'imagerie calcique ont mis en lumière les réponses olfactives de la géosmine, de l'IAA et des mélanges au niveau des neurones de sortie du lobe antennaire. Le résultat le plus surprenant ici est que la géosmine en elle-même montre également une réponse réduite dans les glomérules imagés lorsque la concentration est augmentée, ce qui confirme l'observation de réponses comportementales réduites mais semble contredire les résultats de l'EAG, où les réponses ORN ont augmenté avec la concentration sur la plage de concentrations observée. Cependant, le modèle informatique offre une explication, à savoir que malgré une augmentation monotone des réponses ORN à la géosmine, une inhibition latérale dans l'AL pourrait entraîner une forte réduction du signal PN, comme observé par l'imagerie calcique.

Une incohérence subsiste cependant : au niveau du lobe antennaire, aucune interaction entre la géosmine et l'IAA n'a pu être observée, le signal de mélange est presque exactement la somme des signaux des deux composantes. La présence d'une telle interaction est suggérée à la fois par l'EAG et l'expérience comportementale. Cependant, nos cartes d'activité PN n'excluent pas non plus l'existence d'une telle interaction au niveau du lobe antennaire, car notre technique d'imagerie nous a permis d'enregistrer à partir de 19 glomérules clairement identifiables sur les quelque 160 présents dans un lobe antennaire d'abeille. Sur ces 19 glomérules, seuls 2 ont répondu fortement à l'IAA. Par conséquent, il n'est pas improbable qu'une interaction puisse être présente dans les glomérules qui ne sont pas accessibles à l'imagerie optique. Cependant, comme il n'existe aucune preuve directe d'une interaction, il reste un autre niveau auquel l'interaction pourrait avoir lieu, à savoir dans les centres cérébraux de niveau supérieur. À ce jour, l'imagerie des schémas de réponse dans le corps du champignon de l'abeille mellifère53 et la corne latérale54 s'est avérée extrêmement difficile et le codage des mélanges d'odeurs n'y a jamais été étudié. Mais le développement récent d'une lignée d'abeilles mellifères transgéniques, exprimant un capteur de calcium pan-neuronal, laisse espérer qu'à l'avenir, même une imagerie parallèle de l'ensemble du système olfactif serait possible et permettrait de suivre les interactions de mélange tout au long des étapes de traitement. Des études d'imagerie chez la drosophile suggèrent que la modulation d'un comportement déclenché par la phéromone d'alarme pourrait bien s'y produire, car le codage de la valence des odeurs55,56 et la ségrégation des phéromones des odeurs alimentaires57 ont été observés dans ces parties du cerveau.

Un autre résultat de l'expérience d'imagerie calcique est que, contrairement aux mouches et aux moustiques, chez les abeilles, la géosmine n'est pas codée par une lignée marquée, mais son spectre de réponse semble au contraire encore plus large que ceux des composés floraux et phéromonaux testés. Le modèle informatique a montré que la dépendance à la concentration non monotone de la réponse de la géosmine et son large spectre de réponse pourraient en effet être liés à l'amplitude de réponse non monotone due à l'inhibition latérale. Le modèle fournit en effet également un exemple de configuration dans laquelle le signal IAA dans l'antenne est réduit au fur et à mesure de l'ajout de géosmine, en raison des interactions syntopiques des odeurs au niveau des récepteurs. Cela ne reproduit pas entièrement les résultats détaillés du comportement et de l'EAG, dans lesquels la suppression la plus forte a été observée à de faibles concentrations de géosmine. La réponse totale du réservoir de récepteurs aux mélanges d'IAA et de géosmine dépend des détails des affinités de tous les types de récepteurs aux odeurs et de leur dépendance à la concentration, y compris les interactions syntopiques, mais aussi le recrutement de plus de récepteurs et de plus de types de récepteurs avec une concentration croissante, ce qui peut bien expliquer les différences observées.

Ces résultats constituent une étape supplémentaire vers la compréhension de la modulation olfactive du comportement défensif chez les abeilles, tant au niveau comportemental que neuronal. Outre une compréhension fondamentale des circuits neuronaux conduisant à la piqûre, cela peut également être d'une utilité pratique pour l'apiculture.

Des études récentes ont proposé l'utilisation de la géosmine comme répulsif naturel contre les insectes nuisibles tels que D. suzukii58. Une enquête plus approfondie sur les conséquences de la géosmine sur les insectes non ciblés tels que les abeilles mellifères devrait être réalisée avant toute commercialisation de la géosmine à cette fin.

Le contexte est essentiel pour les réponses aux phéromones, c'est pourquoi des expériences sur le terrain seront nécessaires pour bien comprendre l'effet de la géosmine. Cela devrait inclure la surveillance du comportement, en particulier à l'entrée de la ruche, le contrôle de l'âge des abeilles, leur rôle dans la colonie et si elles s'envolent ou reviennent.

Suivre l'activité neuronale induite dans les centres de traitement olfactifs d'ordre supérieur tels que les corps latéraux de corne et de champignon serait également une direction future précieuse afin d'étudier la valence de la géosmine, de l'IAA et de ses mélanges à différentes concentrations. Cela pourrait être complété par une modélisation supplémentaire pour mieux étayer notre compréhension des circuits et processus sous-jacents et générer des hypothèses testables pour remettre en question cette compréhension.

Pris ensemble, nos données et notre modèle fournissent la première preuve que la géosmine module fortement le comportement défensif des abeilles mellifères sur la base de propriétés de réponse neuronale inhabituelles ; une pertinence écologique pour les abeilles est donc probable. La nature de cette pertinence reste purement spéculative. Pour les humains, la géosmine sert d'indicateur météorologique. Le mécanisme par lequel l'odeur de géosmine précède souvent la pluie a récemment été révélé13 : lorsque les gouttes de pluie touchent le sol, elles produisent des aérosols qui transportent des poussières, des odorants, voire les bactéries productrices de géosmine elles-mêmes, parfois sur plusieurs kilomètres. La question de savoir si les abeilles exploitent également ces informations doit être étudiée. Comprendre le rôle de la géosmine et une éventuelle implication dans le signalement des pluies imminentes pourrait également aider à anticiper les problèmes d'adaptation des abeilles au changement climatique et ainsi prévenir les dommages écologiques et économiques.

Des butineuses d'abeilles mellifères ont été collectées dans diverses colonies d'Apis mellifera ligustica, situées à Rovereto, en Italie, de septembre 2019 à novembre 2019 et de juillet 2020 à août 2020. Les colonies butinaient librement et ont subi des inspections apicoles de routine pendant toute la durée des expériences. Un nombre égal d'abeilles de différentes colonies ont été inclus dans les expériences comportementales. Les abeilles ont été capturées les jours ensoleillés et nuageux (mais pas les jours de pluie) en deux tours (vers 10h30 ou 14h00).

Les butineuses ont été collectées à l'aide d'un récipient en plastique à leur sortie des ruches, et elles ont été ramenées à l'intérieur du laboratoire et placées dans une glacière. Lorsque les abeilles étaient immobiles, elles ont été placées par paires dans des tubes à centrifuger de 50 ml modifiés en seringues. Deux gouttelettes de solution de saccharose (50 % d'eau de saccharose, vol/vol) ont été placées dans le tube après que les abeilles se soient complètement rétablies. Toutes les abeilles mellifères ont été autorisées à récupérer pendant au moins 15 min (jusqu'à ~ 1 h pour les dernières abeilles) avant d'être testées dans l'installation pour étudier le comportement de piqûre. Si une ou les deux abeilles montraient des signes de mauvaise récupération lorsqu'elles étaient placées dans la configuration (difficulté à tenir la tête en bas, désorientation et/ou marche léthargique), l'ensemble de l'essai était exclu de l'analyse ultérieure. Tous les matériaux utilisés pour contenir les abeilles ont été lavés et nettoyés avec de l'éthanol à 80%, avant la prochaine utilisation.

Au total, 288 abeilles ont participé aux expériences comportementales, également réparties entre les 6 conditions d'odeur (d'où une taille d'échantillon de 48 abeilles par groupe). Cette taille d'échantillon a été choisie sur la base d'études antérieures19,59.

Toutes les odeurs ont été obtenues auprès de Sigma-Aldrich (pureté de 98 à 99,9 %) et ont été stockées à 4 °C. Ils ont été dilués dans de l'huile minérale au début de la période expérimentale et conservés pendant toute la durée de l'expérience comportementale. Lorsqu'elles ne sont pas utilisées, ces odeurs sont scellées et stockées à température ambiante. Le composant principal de la phéromone d'alarme de piqûre, l'acétate d'isoamyle (IAA) a été dilué à 10–1 (vol/vol) comme dans les études précédentes19,59. Les concentrations de 10–3 et 10–6 ont été choisies pour la géosmine car il a été démontré qu'elles provoquent des réponses comportementales chez les mouches des fruits8 et les moustiques10.

Les odeurs ont été délivrées à température ambiante (24 ° C) en plaçant un papier filtre imbibé de 10 μl de solution odorante dans un flux d'air injecté horizontalement via 3 canaux équidistants dans l'arène de test (Fig. 1a). Les odeurs ont été éliminées de l'arène via 40 trous équidistants dans le couvercle supérieur. Le flux est resté allumé pendant toute la durée de l'essai (3 min). Pour tester les interactions entre 2 odeurs, 2 papiers filtres portant chacun une des odeurs ont été placés dans le flux d'air. Le flux d'odeur entrant est contrôlé via un détecteur à photoionisation (miniPID 200B, Aurora Scientific). Cependant, cela permet de résoudre uniquement les concentrations d'odeurs les plus élevées et sert à assurer la reproductibilité des conditions entre les sessions expérimentales. Dans l'arène, le mouvement turbulent de l'air à l'intérieur provoque inévitablement des fluctuations de concentration dans l'espace et dans le temps.

La réactivité au piqûre des abeilles a été testée à l'aide du test décrit en détail dans19. Brièvement, des dyades d'abeilles mellifères ont été introduites dans une arène de test cylindrique dans laquelle elles ont affronté un mannequin rotatif noir, prolongé par une plume noire (Fig. 1a, Film supplémentaire 1). La fonction première de la plume noire est de déranger les abeilles sans causer de douleur, en effleurant les parois de l'arène. Notez que les abeilles peuvent facilement éviter à la fois le mannequin et la plume. Un essai a duré 3 min et a été noté comme "piqûre" si au moins une des abeilles a décidé de piquer le mannequin pendant ce temps. Ce comportement a été défini comme l'abeille tenant le mannequin ou la plume pendant au moins 3 s, avec le bout de l'abdomen appuyé contre lui dans la posture de piqûre caractéristique. Tous les essais comportementaux ont été enregistrés avec une caméra Web (Microsoft Life cam) placée au-dessus de l'arène.

Deux arènes identiques et 2 mannequins ont été utilisés. Leur utilisation a été équilibrée entre les différentes conditions d'odeur, afin de s'assurer qu'elles ne contribuent pas à des différences potentielles de comportement. Avant chaque essai, le manège et les mannequins avec leurs plumes étaient nettoyés à l'aide d'une solution d'éthanol à 80 %.

Un modèle linéaire généralisé (glm) a été utilisé pour analyser le pourcentage d'essais de piqûre. Le groupe d'odeurs a été défini comme un facteur fixe tandis que la ruche et le mannequin ont été définis comme des facteurs aléatoires. Une comparaison par paires (paquet glht dans R) a été effectuée, suivie d'une correction du taux de fausses découvertes (FDR) de Benjamini et Hochberg pour contrôler les erreurs de type I.

La technique EAG a été adaptée de 60, et les enregistrements ont été réalisés à l'aide d'un appareil EAG standard (Syntech, Hilversum). Les butineuses d'abeilles mellifères ont été collectées et manipulées de la même manière que pour le test comportemental. Après refroidissement sur glace, une antenne de chaque animal a été découpée au niveau de la hampe. Un total de n = 24 antennes des côtés gauche et droit ont été utilisées pour cette expérience (14 antennes gauche et 10 droite) pour éviter les effets de latéralisation20. La base de chaque antenne a ensuite été insérée dans l'électrode de référence en verre remplie d'une solution saline de Kaissling61 composée de : NaCl (7,5 g/l) ; CaCl2 (0,21 g/l); KCl (0,35 g/l); NaHCO3 (0,2g/l). L'électrode d'enregistrement a été mise en contact avec le dernier segment du flagelle dont la pointe distale avait été coupée. La chute de tension enregistrée provoquée par un stimulus olfactif résume les dépolarisations dans tous les neurones récepteurs olfactifs activés et dépend du nombre de neurones activés ainsi que de leurs amplitudes d'activité.

Un olfactomètre sur mesure a été utilisé pour délivrer des odeurs aux antennes des abeilles. Les stimuli olfactifs proviennent de flacons en verre contenant 1 ml d'odeurs dissoutes dans de l'huile minérale. L'olfactomètre a été exploité à l'aide de LabView et les canaux uniques ont été commutés par des électrovannes (LHDA0531115, The Lee Company) contrôlées par une carte multifonction PCIe-6321 (National Instruments). Le débit d'air pendant l'enregistrement est maintenu constant pendant toutes les phases de l'expérience (Pour plus de détails, voir 62).

Sept solutions d'huile minérale de Geosmin (Geo) à des concentrations de 10–6, 10–5, 10–4, 10–3 vol/vol, d'acétate d'isoamyle (IAA) à des concentrations de 10–3, 10–1 vol/vol ou d'huile minérale pure (témoin) ont été préparées. Des flacons en verre d'olfactomètre ont été remplis avec ces solutions. Le protocole de stimulation pour chaque abeille consistait à présenter chaque odeur et une combinaison d'odeurs par ordre croissant de concentration, donnant lieu à 15 stimuli, voir Fig. + Géo 10–4, IAA 10–3 + Géo 10–3, IAA 10–1, IAA 10–1 + Géo 10–6, IAA 10–1 + Géo 10–5, IAA 10–1 + Géo 10–4, IAA 10–1 + Géo 10–3. La durée du stimulus était de 2 s et l'intervalle inter-stimulus était de 20 s. De plus, chaque cycle a été répété 10 fois et donc un total de 150 stimuli ont été présentés à chaque antenne d'abeille, ce qui a entraîné des enregistrements d'une durée totale de 55 min. Le flux d'odeurs atteignant les antennes est contrôlé via un détecteur à photoionisation (200B miniPID, aurora scientific). Cependant, cela ne permet que de résoudre les concentrations d'odeurs> 10–5 et sert à assurer la reproductibilité entre les sessions expérimentales individuelles et entre l'EAG et l'imagerie calcique, car ce n'est que pour ces expériences que nous pouvons garantir un flux uniforme à travers la zone expérimentale.

L'amplitude de la réponse a été calculée en soustrayant la tension moyennée sur 1 s avant chaque stimulus de la tension moyennée sur 1 s après le début du stimulus. Ces valeurs ont ensuite été moyennées sur les dix répétitions de chaque stimulus. Les réponses ont été analysées par ANOVA à mesures répétées suivie de tests post hoc de Bonferroni.

Des normalisations ont été faites pour chaque concentration d'IAA (0, 10–3 et 10–1), en divisant les réponses obtenues pour chaque concentration de géosmine associée respectivement à chaque concentration par la réponse au stimulus sans géosmine. Dans le cas du contrôle (MO), 1 a été ajouté à toutes les valeurs avant la normalisation, empêchant les valeurs entre 0 et 1 dans le facteur de normalisation. Après normalisation, des tests non paramétriques (test de Friedman suivi de comparaisons multiples de Dunn) ont été réalisés pour des comparaisons statistiques.

Les abeilles mellifères ont été préparées pour l'expérience d'imagerie calcique in vivo selon un protocole bien établi62. Les butineuses utilisées ont été collectées et immobilisées dans un réfrigérateur à 4 °C pendant 5 à 6 min. Les abeilles immobilisées ont ensuite été fixées sur une platine d'imagerie sur mesure, à l'aide de cire dentaire molle (Deiberit 502, Siladent). Une petite fenêtre rectangulaire a été découpée dans la cuticule de la tête de l'abeille fixe. Les glandes et la trachée ont été écartées et du fura2-dextran, un colorant fluorescent sensible au calcium (Thermo-Fischer Scientific) dissous dans de l'eau distillée, a été injecté dans les voies antenno-cérébrales juste en dessous du lobe α à l'aide d'une micropointe63. Après l'injection, la cuticule a été fixée dans son état d'origine à l'aide de n-eicosane. Les abeilles ont été stockées dans un endroit sombre, frais et humide pendant environ 20 h pour s'assurer que le colorant calcique s'est diffusé dans l'AL.

Juste avant la séance d'imagerie, la fenêtre cuticulaire, la trachée et les glandes ont été complètement retirées. Un adhésif silicone (Kwik-Sil) a été utilisé pour recouvrir la fenêtre ouverte au-dessus de la tête de l'abeille, et on l'a laissé sécher pendant quelques minutes. Le signal fluorescent dans le lobe antennaire a ensuite été imagé sous un microscope à deux photons.

Le microscope à deux photons (Ultima IV, Bruker) est basé sur un laser pulsé ultra-court (Mai Tai, Deep See HP, Spectra-Physics). Le laser a été réglé à 780 nm pour l'excitation fura2. Toutes les images ont été acquises avec un objectif à immersion dans l'eau (10 \(\times\), NA 0,3, Olympus). La fluorescence a été collectée en épi-configuration, sélectionnée par un miroir dichroïque, et filtrée avec un filtre passe-bande centré à 525 nm et avec une bande passante de 70 nm (Chroma Technology Corp). Enfin, il a été détecté par un tube photomultiplicateur (Hamamatsu Photonics). Des puissances laser d'environ 10 mW ont été utilisées afin d'équilibrer le rapport signal sur bruit (SNR) par rapport aux effets de photo-dommages qui réduisaient la durée de vie des abeilles.

Le champ de vision de 280 × 280 µm2 a été résolu par 128 × 128 pixels. L'intensité de fluorescence a été enregistrée avec une profondeur de 13 bits. L'acquisition d'images à une fréquence d'images de 10,1 Hz a été synchronisée avec le protocole de stimulation.

En plus des images fonctionnelles, une pile z du lobe antennaire a été acquise avec une résolution spatiale de 512 × 512 pixels et une distance de couche z de 2 µm pour effectuer l'identification morphologique des glomérules.

L'olfactomètre utilisé pour délivrer les odeurs au microscope à deux photons était le même que celui utilisé dans l'expérience EAG. Au cours d'une séance d'imagerie, les odorants d'intérêt (Geosmin 10–6, Geosmin 10–3 et 10–1 IAA) ont été présentés à l'abeille dans une séquence soit comme une seule odeur, soit comme des mélanges, et la séquence a été répétée 10 fois. Chaque impulsion de stimulus a duré 3 s avec un intervalle inter-stimulus de 12 s et un système d'évacuation élimine rapidement les odeurs de la zone expérimentale. Pour comparer la force et la largeur de la réponse, 3 odeurs florales ont également été testées avec les mêmes séquences (1-nonanol 5·10–3, acétophénone 5·10–3 et 3-hexanol 5·10–3).

Les signaux d'un total de 14 abeilles ont été enregistrés et analysés. L'analyse des données a été entièrement automatisée, basée sur des scripts MATLAB personnalisés (R2019b, MathWorks). Les séries chronologiques de fluorescence, contenant une séquence expérimentale entière, ont été séparées en périodes de 3 s avant le stimulus, 3 s pendant le stimulus et 3 s après le stimulus pour chaque essai. Pour chaque image, nous avons calculé le changement relatif de fluorescence

en normalisant le signal brut de fluorescence \(F\left(t\right)\) par le signal moyen pendant la période de pré-stimulus Fb. Ce signal est proportionnel à la variation relative de la concentration en calcium et donc au taux de déclenchement neuronal64. ΔF/F a été moyenné sur les 10 essais pour chaque odeur. Ensuite, les cartes d'activité 2D ont été segmentées pour les réponses glomérulaires individuelles. Les limites glomérulaires ont été obtenues en comparant de manière récursive trois sources d'informations, les caractéristiques anatomiques d'une pile d'images 3D enregistrées en plus (Fig. 2a supplémentaire), les cartes de réponse fonctionnelle (Film supplémentaire 2) et une analyse d'homogénéité régionale qui teste la corrélation entre les signaux de chaque pixel et ceux des pixels voisins. Cette mesure est élevée dans les glomérules individuels et tombe à leurs bords (Fig. 2b supplémentaire). Après que les structures répondant de manière cohérente aient été segmentées, l'identité glomérulaire a été déterminée à l'aide de l'atlas numérique 3D du lobe antennaire 23. L'analyse a été limitée aux 19 glomérules les plus fréquemment identifiés. Si l'identité des glomérules individuels ne pouvait pas être déterminée avec certitude, ils étaient rejetés, de sorte que le nombre total de glomérules analysés fluctuait d'une abeille à l'autre (Fig. 4c).

Une analyse statistique des réponses moyennes des sujets à des odeurs uniques a été réalisée via des tests t appariés avec correction FDR.

Les neurones du modèle sont décrits par un neurone d'intégration et de déclenchement adaptatif qui fuit avec une équation de potentiel de membrane

où \(\sigma \sim \mathcal{N}\left(\mathrm{0,1}\right)\) est un bruit blanc normalement distribué et le facteur \(k\) est utilisé pour redimensionner les courants d'entrée dans les ORN. Pour les neurones récepteurs olfactifs (ORN), le courant d'entrée est le courant traversant les récepteurs olfactifs (RO) et \(k=10\), tandis que pour les neurones locaux (LN) et de projection (PN), il s'agit des courants synaptiques provenant des synapses entrantes avec \(k=1\). Tous les neurones ont \(C=1\) nF, \({V}_{\text{fuite}}=-60\) mV, \({g}_{\text{fuite}}=10\) nS et \(A=1,4\) nA. Chaque fois que le potentiel de membrane \(V\) franchit le seuil de déclenchement \({V}_{th}=-40\) mV, un pic est émis et le potentiel de membrane est réinitialisé à \({V}_{\text{reset}}=-70\) mV. Les PN n'ont pas de courant d'adaptation, mais les ORN et les LN ont une adaptation du taux de pointe avec \({g}_{\text{adapt}}=1,5\) nS pour les ORN et \({g}_{\text{adapt}}=0,5\) nS pour les LN. La variable d'adaptation était régie par

où \(\delta\) est la distribution delta de Dirac et \({\tau }_{\text{adapt}}=1\) s pour les ORN et les LN.

Les synapses sont décrites avec une augmentation instantanée de l'activation synaptique \(s\) à l'arrivée d'un pic et une décroissance exponentielle subséquente,

et un courant d'entrée basé sur la conductance dans le neurone post-synaptique,

avec potentiel d'inversion \({V}_{\text{rev}}=0\) mV pour les synapses excitatrices (ORN à PN, ORN à LN, PN à LN) et \({V}_{\text{rev}}=-80\) mV pour les synapses inhibitrices (LN à PN et LN à LN).

Les récepteurs olfactifs et le processus de transduction sont décrits par un modèle standard de taux de liaison et d'activation en deux étapes (voir, par exemple, 65, 66, 67, 68),

où \({r}_{0}\) est la fraction des récepteurs non liés, \({r}_{i}\) les fractions des récepteurs liés aux odeurs \(i=1, \dots , N\) et \({r}_{i}^{*}\) sont les fractions des récepteurs liés et activés par les odeurs \(i\). Les constantes \({k}_{1}^{i}\) et \({k}_{2}^{i}\) décrivent respectivement le taux de liaison et d'activation par l'odeur \(i\), tandis que \({k}_{-1}^{i}\) et \({k}_{-2}^{i}\) décrivent la libération et l'inactivation. Toutes les constantes \(k\) peuvent être spécifiques aux odeurs et aux types de récepteurs. Dans ce travail, nous avons choisi des constantes individuelles \({k}_{1}^{i}\) pour chaque paire de types de récepteurs d'odeurs et spécifiques à l'odeur (mais égales pour tous les types de récepteurs) \({k}_{2}^{i}\). \({k}_{-1}^{i}={k}_{-2}^{i}=0,025\) kHz étaient identiques pour toutes les odeurs et tous les types de récepteurs.

Les constantes de liaison individuelles pour chaque odorant à travers les récepteurs ont été choisies comme profils gaussiens,

où \(\pi \left(\cdot \right)\) est une permutation (choisie au hasard) de \(1,\dots ,{N}_{\text{glo}}\), et \(\eta\) est une \({\mathcal{N}}_{1.5,{0.5}^{2}}\) variable aléatoire distribuée, tronquée aux valeurs comprises entre \(\left[0, 4\right]\). L'écart type \(\sigma\) des profils d'odeur a été échantillonné à partir de \({\mathcal{N}}_{3,{0,5}^{2}}\), tronqué à des valeurs supérieures ou égales à 1,5, le tout en kHz.

La constante d'activation \({k}_{2}^{i}\) pour chaque odeur a été échantillonnée à partir de \({\mathcal{N}}_{0.02,{ 0.02}^{2}}\), tronquée à des valeurs comprises entre \(\left[0.0028, 0.2\right]\), en unités de kHz.

Pour les simulations de ce travail, nous avons généré 98 odeurs selon ces règles et deux odeurs supplémentaires, que nous identifions avec IAA et Geosmin. Pour "IAA", nous avons supposé une sensibilité relativement faible de \({\eta }^{\text{IAA}}=0,8\) et un profil de réponse étroit avec \({\sigma }^{\text{IAA}}=3\). Le taux d'activation était avec \({k}_{2}^{\text{IAA}}=0.1\) très élevé. Pour "Geosmin", nous avons supposé une sensibilité élevée \({\eta }^{\text{geo}}=4,4\) et un large profil de réponse avec \({\sigma }^{\text{geo}}=10\), tandis que le taux d'activation était modéré, \({k}_{2}^{\text{geo}}=0,003\). Les valeurs réelles de ces paramètres sont inconnues et les valeurs choisies ici ont finalement été choisies de sorte que les réponses "IAA" et "Geosmin" présentent les propriétés (forte réponse croissante de manière monotone et réponse évanescente avec une concentration croissante) que nous avons cherché à démontrer comme étant faisable dans ce type de modèle. Nous avons généré les odeurs "IAA" et "geosmin" avec une distance fixe de 30 types OR d'un pic à l'autre avant de brouiller les deux avec la même permutation. Cela garantit que les deux odeurs ont une quantité spécifique de chevauchement avec des implications en particulier pour les interactions au niveau de la salle d'opération sur l'antenne, comme en témoignent les comptages de pointes de l'ORN.

Le réseau modèle est illustré à la Fig. 4a. Nous avons simulé 160 types de récepteurs69. Witthöft70 a signalé 5776 sensilles placoïdes sur l'antenne d'une abeille ouvrière, avec 12 à 20 ORN dans chaque sensille, donc entre 69 312 et 115 520 ORN au total). Nous avons modélisé 10 ORN dans un seul neurone modèle avec des taux de déclenchement 10 fois plus élevés pour l'efficacité numérique, c'est-à-dire 60 neurones modèles ORN par type, 9600 au total. Il s'agit d'une pratique courante dans la modélisation des systèmes olfactifs, qui est exacte là où les ORN sont modélisés comme des processus de Poisson, et une bonne approximation pour d'autres types de modèles de neurones. Notez que les ORN sont tous supposés ne pas interagir, ce qui permet cette simplification. L'AL compte environ 800 PN71,72, ce qui équivaut à 5 PN simulés par glomérule et 4000 LN70, soit 25 LN simulés par glomérule. Voir aussi23 pour un modèle publié très similaire. Chacun des 5 PN et 25 LN dans un glomérule est connecté à 12 ORN choisis au hasard de leur type de récepteur. Les PN excitent tous les LN dans leur glomérule et les LN inhibent tous les PN et LN dans tous les glomérules sauf le leur, mettant en œuvre un motif de réseau communément supposé d'inhibition latérale totale. Les paramètres de synapse pour ces connexions sont résumés dans le tableau 1. Toutes les équations différentielles ont été intégrées avec un algorithme d'Euler linéaire et un pas de temps global de 0,2 ms.

Les modèles ont été implémentés à l'aide de l'interface PyGeNN73 pour GeNN 4.5.074,75. GeNN est disponible sur https://github.com/genn-team/genn et le code source du travail de modélisation dans cet article est disponible sur https://github.com/tnowotny/bee_al_2021, y compris les cahiers Jupyter pour l'analyse et le traçage. Les simulations ont été exécutées sur un poste de travail Linux, exécutant Ubuntu 18.04.5 LTS.

La monotonicité de la réponse x (x = fonction de densité de pointe maximale (SDF) ou SDF moyenne, chacune sur tous les glomérules) dans ce contexte a été calculée comme suit.

c'est-à-dire la différence entre le SDF à la concentration d'odeur testée la plus élevée (\({10}^{-1})\) et le SDF observé le plus élevé, normalisé par le SDF moyen observé, où le maximum et la moyenne ont été pris pour toutes les concentrations de \({10}^{-7}\) à \({10}^{-1}\). La monotonicité prend des valeurs inférieures ou égales à 0, et les odeurs monotones ont \(m=0\).

Nous avons calculé les fonctions de densité de pointe (SDF) comme une estimation du taux de déclenchement lisse76. Le SDF a été calculé par la convolution du train de pointes (comprise comme un processus ponctuel) avec une fonction de noyau gaussien,

avec \(\sigma =100\) ms.

Les ensembles de données acquis et analysés au cours de la présente étude sont disponibles auprès de l'auteur correspondant ([email protected]) sur demande raisonnable, le code source de la modélisation est disponible sur https://github.com/tnowotny/bee_al_2021.

Gerber, NN & Lechevalier, HA Geosmin, une substance à l'odeur terreuse isolée des actinomycètes. Appl. Microbiol. 13, 935 (1965).

Article CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Liato, V. & Aïder, M. Geosmin comme source de l'odeur terreuse-moisie des fruits, légumes et eau : Origines, impact sur les aliments et l'eau, et revue des techniques d'élimination. Chimiosphère 181, 9–18. https://doi.org/10.1016/J.CHEMOSPHERE.2017.04.039 (2017).

Article ADS CAS PubMed Google Scholar

Matarrita-Carranza, B. et al. Preuve d'associations généralisées entre les insectes hyménoptères néotropicaux et les actinobactéries. Microbiol avant. https://doi.org/10.3389/FMICB.2017.02016 (2016).

Article Google Scholar

Madden, AA, Grassetti, A., Soriano, J.-AN & Starks, PT Actinomycètes à activité antimicrobienne isolés des nids de guêpes papier (Hymenoptera : Vespidae : Polistinae). Environ. Entomol. 42, 703–710. https://doi.org/10.1603/EN12159 (2013).

Article PubMed Google Scholar

Rodríguez-Hernández, D. et al. Les actinobactéries associées aux abeilles sans dard biosynthétisent des polycétides bioactifs contre les pathogènes bactériens. New J. Chem. 43, 10109–10117. https://doi.org/10.1039/C9NJ01619H (2019).

Article Google Scholar

Huang, H. et al. La préférence de nidification d'une fourmi envahissante est associée aux signaux produits par les actinobactéries dans le sol. PLoS Pathog. 16, e1008800. https://doi.org/10.1371/JOURNAL.PPAT.1008800 (2020).

Article CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Becher, PG, Bengtsson, M., Hansson, BS et Witzgall, P. Voler à la mouche : comportement de vol à longue distance de la drosophile melanogaster aux odeurs attrayantes. J. Chem. Écol. 36, 599–607. https://doi.org/10.1007/S10886-010-9794-2 (2010).

Article CAS PubMed Google Scholar

Stensmyr, MC et al. Un circuit olfactif dédié conservé pour détecter les microbes nocifs chez la drosophile. Cellule 151, 1345–1357. https://doi.org/10.1016/J.CELL.2012.09.046 (2012).

Article CAS PubMed Google Scholar

Galizia, G. Chemosensation : Vous détestez les moustiques ? Épluchez les betteraves!. Courant. Biol. 30, R12–R14. https://doi.org/10.1016/J.CUB.2019.11.057 (2020).

Article CAS PubMed Google Scholar

Melo, N. et al. Geosmin attire les moustiques aedes aegypti vers les sites de ponte. Courant. Biol. 30, 127-134.e5. https://doi.org/10.1016/J.CUB.2019.11.002 (2020).

Article CAS PubMed Google Scholar

Joerges, J., Küttner, A., Galizia, CG & Menzel, R. Représentations d'odeurs et de mélanges d'odeurs visualisées dans le cerveau de l'abeille. Nature 387, 285–288. https://doi.org/10.1038/387285a0 (1997).

Article ADS CAS Google Scholar

Haverkamp, ​​A., Hansson, BS & Knaden, M. Codes combinatoires et lignes étiquetées : Comment les insectes utilisent les signaux olfactifs pour trouver et juger la nourriture, les partenaires et les sites de ponte dans des environnements complexes. Devant. Physiol. https://doi.org/10.3389/FPHYS.2018.00049 (2018).

Article PubMed PubMed Central Google Scholar

Joung, YS & Buie, CR Génération d'aérosols par impact des gouttes de pluie sur le sol. Nat. Commun. 6, 1–9. https://doi.org/10.1038/ncomms7083 (2015).

Article CAS Google Scholar

Riessberger, U. & Crailsheim, K. Effet à court terme de différentes conditions météorologiques sur le comportement des abeilles butineuses et nourricières (Apis mellifera carnica Pollmann). Apidologie 28, 411–426. https://doi.org/10.1051/APIDO:19970608 (1997).

Article Google Scholar

He, XJ, Tian, ​​LQ, Wu, XB & Zeng, ZJ La surveillance RFID indique que les abeilles travaillent plus dur avant un jour de pluie. Insect Sci. 23, 157–159. https://doi.org/10.1111/1744-7917.12298 (2016).

Article PubMed Google Scholar

Collins, AM Effets de la température et de l'humidité sur la réponse des abeilles aux phéromones d'alarme. J.Apic. Rés. 20, 13–18. https://doi.org/10.1080/00218839.1981.11100465 (2015).

Article Google Scholar

Southwick, EE & Moritz, RFA Effets des facteurs météorologiques sur le comportement défensif des abeilles mellifères. Int. J. Biométéorol. 31, 259-265. https://doi.org/10.1007/BF02188929 (1987).

Annonces d'article Google Scholar

Nouvian, M., Reinhard, J. & Giurfa, M. La réponse défensive de l'abeille Apis mellifera. J Exp Biol. 219, 3505–3517. https://doi.org/10.1242/JEB.143016 (2016).

Article PubMed Google Scholar

Nouvian, M., Hotier, L., Claudianos, C., Giurfa, M. & Reinhard, J. Les odeurs florales appétissantes préviennent l'agression chez les abeilles. Nat. Commun. 6, 1–10. https://doi.org/10.1038/ncomms10247 (2015).

Article CAS Google Scholar

Haase, A. et al. Une approche multimodale pour tracer la latéralisation le long de la voie olfactive chez l'abeille à travers des enregistrements électrophysiologiques, de l'imagerie morpho-fonctionnelle et des études comportementales. EUR. Biophys. J. 40, 1247. https://doi.org/10.1007/S00249-011-0748-6 (2011).

Article PubMed PubMed Central Google Scholar

Boch, R., Shearer, DA & Stone, BC Identification de l'acétate d'iso-amyle en tant que composant actif dans la phéromone de piqûre de l'abeille. Nature 195, 1018-1020. https://doi.org/10.1038/1951018b0 (1962).

Article ADS CAS PubMed Google Scholar

Stopfer, M., Jayaraman, V. & Laurent, G. Intensité versus codage d'identité dans un système olfactif. Neurone 39, 991–1004. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2003.08.011 (2003).

Article CAS PubMed Google Scholar

Nowotny, T., Stierle, JS, Galizia, CG & Szyszka, P. Le modèle de lobe antennaire des abeilles mellifères basé sur les données suggère comment l'asynchronisme d'apparition du stimulus peut faciliter la ségrégation des odeurs. Cerveau Res. 1536, 119-134. https://doi.org/10.1016/J.BRAINRES.2013.05.038 (2013).

Article CAS PubMed Google Scholar

Chan, HK et al. Les mélanges odorants suscitent des réponses moins variables et plus rapides que les odorants purs. Calcul PLoS. Biol. 14, e1006536. https://doi.org/10.1371/JOURNAL.PCBI.1006536 (2018).

Article ADS PubMed PubMed Central Google Scholar

Rospars, J., Lansky, P., Chaput, M. & Duchamp-Viret, P. Interactions odorantes compétitives et non compétitives dans le codage neuronal précoce des mélanges odorants. J. Neurosci. 28, 2659-2666. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.4670-07.2008 (2008).

Article CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Vosshall, LB, Wong, AM & Axel, R. Une carte sensorielle olfactive dans le cerveau de la mouche. Cellule 102, 147–159. https://doi.org/10.1016/S0092-8674(00)00021-0 (2000).

Article CAS PubMed Google Scholar

López-Incera, A., Nouvian, M., Ried, K., Müller, T. & Briegel, HJ La communication des abeilles pendant la défense collective est façonnée par la prédation. BMC Biol. 19, 1–16. https://doi.org/10.1186/S12915-021-01028-X (2021).

Article Google Scholar

Petrov, T., Hajnal, M., Klein, J., Šafránek, D. & Nouvian, M. L'extraction des caractéristiques individuelles des données démographiques révèle un effet social négatif pendant la défense des abeilles. Calcul PLoS. Biol. 18, e1010305. https://doi.org/10.1371/JOURNAL.PCBI.1010305 (2022).

Article ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Bradshaw, JWS, Baker, R. & Howse, PE Phéromones d'alarme à plusieurs composants dans les glandes mandibulaires des principaux ouvriers de la fourmi tisserande africaine, Oecophylla longinoda. Physiol. Entomol. 4, 15–25. https://doi.org/10.1111/J.1365-3032.1979.TB00173.X (1979).

Article CAS Google Scholar

Kim, D.-R. et coll. Une interaction mutualiste entre les bactéries Streptomyces, les fraisiers et les abeilles pollinisatrices. Nat. Commun. 10, 1–10. https://doi.org/10.1038/s41467-019-12785-3 (2019).

Article ADS CAS Google Scholar

Yamada, Y. et al. Les terpènes synthases sont largement distribuées dans les bactéries. Proc. Natl. Acad Sci. 112, 857–862. https://doi.org/10.1073/PNAS.1422108112 (2015).

Article ADS CAS PubMed Google Scholar

Kaiser, R. Flore en voie de disparition - chimie perdue: Les parfums des plantes en voie de disparition dans le monde. Chim. Biodivers. 1, 13–27. https://doi.org/10.1002/CBDV.200490005 (2004).

Article CAS PubMed Google Scholar

Keasar, T., Sadeh, A. & Shmida, A. Variabilité de la production de nectar et des cultures sur pied, et leur relation avec les visites de pollinisateurs dans un arbuste méditerranéen. Arthropode. Interaction avec les plantes. 2, 117–123. https://doi.org/10.1007/S11829-008-9040-9/FIGURES/3 (2008).

Article Google Scholar

Becher, PG et al. La géosmine et le 2-méthylisobornéol volatils régulés par le développement attirent un arthropode du sol vers les bactéries Streptomyces favorisant la dispersion des spores. Nat. Microbiol. 5, 821–829. https://doi.org/10.1038/s41564-020-0697-x (2020).

Article CAS PubMed Google Scholar

Akers, RP & Getz, WM Réponse des neurones récepteurs olfactifs chez les abeilles aux odorants et à leurs mélanges binaires. J. Comp. Physiol. A 173, 169–185. https://doi.org/10.1007/BF00192976 (1993).

Article Google Scholar

Iwama, A., Sugihara, D. & Shibuya, T. Morphologie et physiologie des neurones répondant à la phéromone nasonov dans le lobe antennaire de l'abeille, Apis mellifera. Zool. Sci. 12, 207–218. https://doi.org/10.2108/ZSJ.12.207 (1995).

Article CAS Google Scholar

Kurahashi, T., Lowe, G. & Gold, GH Suppression des réponses odorantes par les odorants dans les cellules réceptrices olfactives. Sciences 265, 118–120. https://doi.org/10.1126/science.8016645 (1994).

Article ADS CAS PubMed Google Scholar

Varela, N., Avilla, J., Gemeno, C. & Anton, S. Glomérules ordinaires dans le lobe antennaire des papillons tortricides mâles et femelles Grapholita molesta (Busck) (Lepidoptera: Tortricidae) traitent les phéromones sexuelles et les substances volatiles de la plante hôte. J. Exp. Biol. 214, 637–645. https://doi.org/10.1242/JEB.047316 (2011).

Article CAS PubMed Google Scholar

Yamagata, N., Schmuker, M., Szyszka, P., Mizunami, M. & Menzel, R. Traitement différentiel des odeurs dans deux voies olfactives chez l'abeille. Devant. Syst. Neurosci. https://doi.org/10.3389/NEURO.06.016.2009 (2009).

Article PubMed PubMed Central Google Scholar

Fujiwara, T., Kazawa, T., Haupt, SS et Kanzaki, R. L'inhibition post-synaptique dépendante de la concentration odorante contrôle les propriétés temporelles des réponses de pointe des neurones de projection dans le lobe antennaire du papillon. PLoS ONE 9, e89132. https://doi.org/10.1371/JOURNAL.PONE.0089132 (2014).

Article ADS PubMed PubMed Central Google Scholar

Li, Q. & Liberles, SD Aversion et attraction par l'olfaction. Courant. Biol. 25, R120–R129. https://doi.org/10.1016/J.CUB.2014.11.044 (2015).

Article CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Hildebrand, JG & Shepherd, GM Mécanisme de discrimination olfactive : preuves convergentes de principes communs à travers les phylums. Annu. Rév. 20, 595–631. https://doi.org/10.1146/ANNUREV.NEURO.20.1.595 (1997).

Article CAS Google Scholar

Andersson, MN, Löfstedt, C. & Newcomb, RD L'olfaction des insectes et l'évolution du réglage des récepteurs. Devant. Écol. Évol. https://doi.org/10.3389/FEVO.2015.00053 (2015).

Article Google Scholar

Su, C.-YC-Y., Martelli, C., Emonet, T. & Carlson, JR Codage temporel des mélanges d'odeurs dans un neurone récepteur olfactif. Proc. Natl. Acad. Sci. États-Unis 108, 5075–5080. https://doi.org/10.1073/pnas.1100369108 (2011).

Article ADS PubMed PubMed Central Google Scholar

Deisig, N., Giurfa, M., Lachnit, H. & Sandoz, J.-C. Représentation neurale des mélanges olfactifs dans le lobe antennaire de l'abeille. EUR. J. Neurosci. 24, 1161-1174. https://doi.org/10.1111/J.1460-9568.2006.04959.X (2006).

Article PubMed Google Scholar

Krofczik, S., Menzel, R. & Nawrot, MP Traitement rapide des odeurs dans le réseau du lobe antennaire des abeilles. Devant. Calcul. Neurosci. 2, 9. https://doi.org/10.3389/neuro.10.009.2008 (2008).

Article PubMed Google Scholar

Silbering, AF & Galizia, CG Le traitement des mélanges d'odeurs dans le lobe antennaire de la drosophile révèle à la fois une inhibition globale et des interactions spécifiques au glomérule. J. Neurosci. 27, 11966-11977. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.3099-07.2007 (2007).

Article CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Linster, C. & Smith, BH Un modèle informatique de la réponse des circuits du lobe antennaire des abeilles aux mélanges d'odeurs : l'occultation, le blocage et le déblocage peuvent résulter d'une inhibition latérale. Comportement Cerveau Res. 87, 1–14. https://doi.org/10.1016/S0166-4328(96)02271-1 (1997).

Article CAS PubMed Google Scholar

Piñero, JC, Giovanni Galizia, C. & Dorn, S. Les réponses comportementales synergiques des teignes orientales femelles des fruits (Lepidoptera: Tortricidae) aux mélanges synthétiques dérivés de plantes hôtes sont reflétées par l'activité calcique évoquée par les odeurs dans leurs lobes antennaires. J. Insecte. Physiol. 54, 333–343. https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2007.10.002 (2008).

Article CAS PubMed Google Scholar

Najar-Rodriguez, AJ, Galizia, CG, Stierle, J. & Dorn, S. Réponses comportementales et neurophysiologiques d'un insecte à l'évolution des rapports de constituants dans les mélanges volatils dérivés de plantes hôtes. J. Exp. Biol. 213, 3388–3397. https://doi.org/10.1242/jeb.046284 (2010).

Article CAS PubMed Google Scholar

Mohamed, AAM et al. Des mélanges d'odeurs de valence opposée dévoilent une diaphonie inter-glomérulaire dans le lobe antennaire de la drosophile. Nat. Commun. 10, 1–17. https://doi.org/10.1038/s41467-019-09069-1 (2019).

Article CAS Google Scholar

Pannunzi, M. & Nowotny, T. Stimuli olfactifs : pas seulement l'identité chimique. Avant Physiol. 10, 1428. https://doi.org/10.3389/FPHYS.2019.01428/BIBTEX (2019).

Article PubMed PubMed Central Google Scholar

Szyszka, P., Ditzen, M., Galkin, A., Galizia, CG & Menzel, R. Sparsening et affinement temporel des représentations olfactives dans les corps des champignons des abeilles. J. Neurophysiol. 94, 3303–3313. https://doi.org/10.1152/jn.00397.2005 (2005).

Article PubMed Google Scholar

Roussel, E., Carcaud, J., Combe, M., Giurfa, M. & Sandoz, J.-C. Codage olfactif dans la corne latérale de l'abeille. Courant. Biol. 24, 561-567. https://doi.org/10.1016/j.cub.2014.01.063 (2014).

Article CAS PubMed Google Scholar

Strutz, A. et al. Décodage de la qualité et de l'intensité des odeurs dans le cerveau de la drosophile. Elife 3, e04147. https://doi.org/10.7554/eLife.04147 (2014).

Article PubMed PubMed Central Google Scholar

Chakraborty, SD, Chang, H., Hansson, BS et Sachse, S. Les neurones olfactifs d'ordre supérieur dans la corne latérale prennent en charge la valence des odeurs et le codage de l'identité des odeurs chez la drosophile. Elife 11, 1–21. https://doi.org/10.7554/eLife.74637 (2022).

Article Google Scholar

Jefferis, GSXE et al. Cartes complètes des centres olfactifs supérieurs de la drosophile : représentation spatialement séparée des fruits et des phéromones. Cellule 128, 1187-1203. https://doi.org/10.1016/j.cell.2007.01.040 (2007).

Article CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Wallingford, AK, Cha, DH, Linn, CE, Wolfin, MS & Loeb, GM Manipulations robustes du comportement des insectes nuisibles à l'aide de répulsifs et application pratique pour la lutte antiparasitaire intégrée. Environ. Entomol. 46, 1041–1050. https://doi.org/10.1093/EE/NVX125 (2017).

Article CAS PubMed Google Scholar

Nouvian, M. et al. La défense coopérative fonctionne par modulation sociale des niveaux d'amines biogènes dans le cerveau de l'abeille. Proc. R. Soc. B Biol. Sci. https://doi.org/10.1098/RSPB.2017.2653 (2018).

Article Google Scholar

Anfora, G., Frasnelli, E., Maccagnani, B., Rogers, LJ & Vallortigara, G. Latéralisation comportementale et électrophysiologique chez une espèce d'abeille sociale (Apis mellifera) mais pas chez une espèce d'abeille non sociale (Osmia cornuta). Comportement Cerveau Res. 206, 236–239. https://doi.org/10.1016/J.BBR.2009.09.023 (2010).

Article PubMed Google Scholar

Kaissling, KE & Thorson, J. Sensilia olfactive des insectes : Aspects structurels, chimiques et électriques de l'organisation fonctionnelle. Dans Receptors for neurotransmitters, hormones and pheromones in insects (eds Sattelle, DB et al.) 261–282 (Elsevier/North-Holland Biomedical Press, 1980).

Google Scholar

Paoli, M., Andrione, M. & Haase, A. Techniques d'imagerie chez les insectes. NeuroMethods 122, 471–519. https://doi.org/10.1007/978-1-4939-6725-4_15 (2017).

Article Google Scholar

Paoli, M., Weisz, N., Antolini, R. & Haase, A. Analyse temps-fréquence spatialement résolue du codage des odeurs dans le lobe antennaire de l'insecte. EUR. J. Neurosci. 44, 2387–2395. https://doi.org/10.1111/EJN.13344 (2016).

Article PubMed Google Scholar

Moreaux, LC & Laurent, G. Estimation des taux de déclenchement à partir de signaux calciques dans les neurones de projection de criquets in vivo. Circuits neuronaux avant https://doi.org/10.3389/NEURO.04.002.2007 (2007).

Article PubMed PubMed Central Google Scholar

Del Castillo, J. & Katz, B. Interaction au niveau des récepteurs de la plaque terminale entre différents dérivés de la choline. Proc. R. Soc. Londres, B Biol. Sci. 146, 369–381 (1957).

Article ADS PubMed Google Scholar

Rang, HP Le concept de récepteur : la grande idée de la pharmacologie. Br. J. Pharmacol. 147, S9. https://doi.org/10.1038/SJ.BJP.0706457 (2006).

Article CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Rospars, JP, Lánský, P., Tuckwell, HC et Vermeulen, A. Codage de l'intensité de l'odeur dans un modèle déterministe à l'état d'équilibre d'un neurone récepteur olfactif. J. Comput. Neurosci. 3, 51–72. https://doi.org/10.1007/BF00158337 (1996).

Article CAS PubMed MATH Google Scholar

Rospars, JP, Lánsḱy, P., Duchamp, A. & Duchamp-Viret, P. Relation entre stimulus et réponse dans les neurones récepteurs olfactifs de grenouille in vivo. EUR. J. Neurosci. 18, 1135–1154. https://doi.org/10.1046/J.1460-9568.2003.02766.X (2003).

Article PubMed Google Scholar

Galizia, CG, McIlwrath, SL & Menzel, R. Un atlas tridimensionnel numérique du lobe antennaire de l'abeille basé sur des coupes optiques acquises par microscopie confocale. Tissu cellulaire Res. 295, 383–394. https://doi.org/10.1007/S004410051245 (1999).

Article CAS PubMed Google Scholar

Witthöft, W. Nombre absolu et répartition des cellules dans l'hémisphère de l'abeille. Journal of Animal Morphol 61, 160-184. https://doi.org/10.1007/BF00298776 (1967).

Article Google Scholar

Rybak, J. L'organisation structurelle des corps de champignons et la connectivité synaptique des interneurones protocérébraux dans le cerveau de l'abeille (Freie Universität Berlin, 1994).

Google Scholar

Hammer, M. La base neurale de l'apprentissage par récompense associative chez les abeilles. Tendances Neurosci. 20, 245-252. https://doi.org/10.1016/S0166-2236(96)01019-3 (1997).

Article CAS PubMed Google Scholar

Knight, JC, Komissarov, A. & Nowotny, T. PyGeNN : une bibliothèque python pour les réseaux de neurones améliorés par GPU. Neuroinform avant. https://doi.org/10.3389/FNINF.2021.659005 (2021).

Article PubMed PubMed Central Google Scholar

Yavuz, E., Turner, J. & Nowotny, T. GeNN : Un cadre de génération de code pour les simulations cérébrales accélérées. Sci. Rép. 6, 1–14. https://doi.org/10.1038/srep18854 (2016).

Article CAS Google Scholar

Knight, JC & Nowotny, T. Les GPU surpassent les solutions HPC et neuromorphiques actuelles en termes de vitesse et d'énergie lors de la simulation d'un modèle cortical hautement connecté. Neuroscience avant. https://doi.org/10.3389/FNINS.2018.00941 (2018).

Article PubMed PubMed Central Google Scholar

Szucs, A. Applications de la fonction de densité de pointe dans l'analyse des schémas de déclenchement neuronaux. J. Neurosci. Méthodes. 81, 159–167. https://doi.org/10.1016/S0165-0270(98)00033-8 (1998).

Article CAS PubMed Google Scholar

Télécharger les références

FS a été pris en charge par MIUR [PRIN 2017MKNP2F]. ET a été soutenu par l'Université de Trente [projet stratégique BRANDY]. AC a été financé par la Province Autonome de Bolzano [Projet B26J16000310003]. MN a été soutenu par un financement du Zukunftskolleg (Université de Constance) et du programme de mobilité du personnel Erasmus +. TN a été soutenu par l'EPSRC [P/P006094/1, EP/S030964/1], une subvention de projet de recherche Leverhulme Trust et le programme de recherche et d'innovation Horizon 2020 de l'Union européenne [accord de subvention n° 945539 (HBP)].

Amélie Cabirol

Adresse actuelle : Département de microbiologie fondamentale, Université de Lausanne, CH-1015, Lausanne, Suisse

Département de physique, Université de Trente, 38120, Trente, Italie

Florence Scarano et Albrecht Haase

Centre des sciences de l'esprit/du cerveau (CIMeC), Université de Trente, 38068, Rovereto, Italie

Florencia Scarano, Mukilan Deivarajan Suresh, Ettore Tiraboschi, Amélie Cabirol et Albrecht Haase

Département de biologie, Université de Constance, 78457, Constance, Allemagne

Morgane Nouvian

Future College, Université de Constance, 78464, Constance, Allemagne

Morgane Nouvian

École d'ingénierie et d'informatique, Université du Sussex, Brighton, BN1 9QJ, Royaume-Uni

Thomas Nonotny

Vous pouvez également rechercher cet auteur dans PubMed Google Scholar

Vous pouvez également rechercher cet auteur dans PubMed Google Scholar

Vous pouvez également rechercher cet auteur dans PubMed Google Scholar

Vous pouvez également rechercher cet auteur dans PubMed Google Scholar

Vous pouvez également rechercher cet auteur dans PubMed Google Scholar

Vous pouvez également rechercher cet auteur dans PubMed Google Scholar

Vous pouvez également rechercher cet auteur dans PubMed Google Scholar

FS a réalisé et analysé l'enregistrement EAG, MS, AC et MN ont réalisé et analysé les expériences comportementales, ET a réalisé et analysé les expériences d'imagerie calcique, TN a développé, réalisé et analysé la modélisation informatique, AH a fourni le financement et l'instrumentation et a supervisé l'étude. Tous les auteurs ont contribué à la préparation et à la révision du manuscrit.

Correspondance à Thomas Nowotny ou Albrecht Haase.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

Springer Nature reste neutre en ce qui concerne les revendications juridictionnelles dans les cartes publiées et les affiliations institutionnelles.

Vidéo supplémentaire 1.

Libre accès Cet article est sous licence Creative Commons Attribution 4.0 International, qui autorise l'utilisation, le partage, l'adaptation, la distribution et la reproduction sur tout support ou format, à condition que vous accordiez le crédit approprié à l'auteur ou aux auteurs originaux et à la source, fournissez un lien vers la licence Creative Commons et indiquez si des modifications ont été apportées. Les images ou tout autre matériel de tiers dans cet article sont inclus dans la licence Creative Commons de l'article, sauf indication contraire dans une ligne de crédit au matériel. Si le matériel n'est pas inclus dans la licence Creative Commons de l'article et que votre utilisation prévue n'est pas autorisée par la réglementation légale ou dépasse l'utilisation autorisée, vous devrez obtenir l'autorisation directement du détenteur des droits d'auteur. Pour voir une copie de cette licence, visitez http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Réimpressions et autorisations

Scarano, F., Deivarajan Suresh, M., Tiraboschi, E. et al. Geosmin supprime le comportement défensif et provoque des réponses neuronales inhabituelles chez les abeilles mellifères. Sci Rep 13, 3851 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-30796-5

Télécharger la citation

Reçu : 24 octobre 2022

Accepté : 01 mars 2023

Publié: 08 mars 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-023-30796-5

Toute personne avec qui vous partagez le lien suivant pourra lire ce contenu :

Désolé, aucun lien partageable n'est actuellement disponible pour cet article.

Fourni par l'initiative de partage de contenu Springer Nature SharedIt

En soumettant un commentaire, vous acceptez de respecter nos conditions d'utilisation et nos directives communautaires. Si vous trouvez quelque chose d'abusif ou qui ne respecte pas nos conditions ou directives, veuillez le signaler comme inapproprié.